Когда утром с Волги поднимается туман и обволакивает городенский холм, белокаменная церковь Рождества Богородицы, кажется, плывет по воздуху, навстречу встающему солнцу.

Более шестисот лет назад эту церковь заложил Великий Тверской князь Михаил Александрович в память о своем предке Михаиле Ярославиче Тверском, мученической смертью погибшем в Орде. Но получилось так, что стала церковь Рождества Богородицы памятью о всем Великом княжестве Тверском: храм Рождества Богородицы в Городне — единственный памятник старины, сохранившийся от Тверского княжества.

В то время это был соборный храм Вертязина городка, защищавшего подступы к Твери со стороны Москвы. Впервые этот город упоминается под 1312 годом. Одновременно бытовало и другое его название - Городень, которое быстро стало определяющим, хотя еще в 1677 году в писцовых книгах писали: «Село Городень, Вертезин тож».
Некоторое время город был центром небольшого удельного княжества в составе Тверской земли. На высоком холме над Волгой стояла бревенчатая крепость, с трех сторон обнесенная глубоким рвом. Рядом с собором Рождества Богородицы находились каменная Воскресенская церковь, фундаменты которой сохраняются до сих пор, и княжеский дворец, а внизу, у волжского берега, располагался посад.

Белокаменная церковь Рождества Богородицы в Городне построена во второй половине XIV века и является древнейшим памятником архитектуры на территории Тверской области и единственным сохранившимся в полном объеме сооружением великокняжеского периода. В подклете церкви существовал престол во имя Св. Николая Чудотворца.

В 1412 году церковь Рождества Богородицы сильно пострадала от пожара и по повелению Великого тверского князя Бориса Александровича была отстроена заново на старом подклете.

Эта перестройка была завершена до 1425 года. Спустя несколько лет церковь была расписана. Вся внутренняя фресковая роспись храма, выполненная в XV веке, сбита в результате перестроек XVIII-XIX веков. Остатки древней росписи частично сохранились в подклете (в том числе изображение св. благоверного князя Михаила Тверского) и на внутренних откосах некоторых окон. В росписях Рождественской церкви исследователи находят связь с работами сербских живописцев того времени. Церковь украшали скромные белокаменные резные детали, в которых чувствуются отголоски мастерства владимиро-суздальских резчиков домонгольского периода.

Церковь Рождества Богородицы в Городне строилась по княжескому заказу и украшалась лучшими тверскими мастерами. Еще в XVII веке в церкви находились «образа и всякое строение церковное великого князя Бориса Тверского», среди которых выделились храмовая икона Рождества Богородицы и местночтимая икона Св. Иоанна Предтечи. Северный вход украшали древние врата «корсунского дела», вероятно, изготовленные в конце XIV века тверскими мастерами в технике «золотой наводки».
В конце XVII века после очередного пожара церковь долгое время оставалась «без пения церковного». В 1745 году она была вновь перестроена, над древним барабаном появилась небольшая главка, окна растесали, к церкви пристроили кирпичную трапезную и колокольню. Был устроен второй престол — во имя Св. Иоанна Предтечи. Во второй половине XIX века храм заново расписали масляной живописью. С городенского холма открывается необычайно красивый вид на Волгу. А. Н. Островский писал: «Долго любовался я живописным видом с обрывистого берега от церкви. Под ногами Волга, синяя от пасмурной погоды и подернутая рябью; за рекой зеленел поемной луг, который расстилался ковром вплоть до высокого, темного соснового лесу. Справа и слева между кустарниками кое-где блестели изгибы и плесы Волги; по крутым берегам виднелись белые каменные церкви сел».